El casco urbano de Hita quedó ubicado dentro de la zona republicana, situándose las tropas sublevadas en los alrededores hacia el noreste, en el cerro de «La Tala» y en los cerros de Padilla de Hita. Todavía hoy pueden contemplarse los restos de trincheras en el cerro de Hita y en muchos lugares del término municipal.

La artillería de las tropas sublevadas, junto con los bombardeos de la aviación destruyeron casi por completo el casco urbano incluyendo la Iglesia de San Pedro y parte de la Iglesia de San Juan, mientras que los milicianos republicanos volaron la puerta de la muralla para que pudieran pasar los vehículos al centro del pueblo y destruyeron gran parte del patrimonio religioso de las iglesias. Los vecinos lograron salvar algunas imágenes como la talla gótica de la Virgen de la Cuesta (Patrona de Hita).

Un año después de comenzar la contienda, la población civil fue evacuada a municipios conquenses. A su vuelta, con las casa destruidas, establecieron su vivienda en los bodegos de la parte alta del pueblo. De la reconstrucción del pueblo se encargó la Dirección General de Regiones Devastadas, pero en lugar de reconstruir construyeron nuevas barriadas bajo las murallas terminando de destruir las paredes que habían quedado en pie. Por otra parte la mayor parte de las lápidas sepulcrales de la destruida iglesia de San Pedro fueron trasladadas a la iglesia de San Juan gracias a la iniciativa del cronista provincial Layna Serrano.

La guerra y la posterior emigración disminuyeron la población. En 1960 Hita contaba con unos 600 habitantes, casi la mitad que a principios del siglo.

En 1961 el profesor Manuel Criado de Val crea el Festival de Teatro Medieval de Hita. Los Festivales Medievales, incluidos en los «Festivales de España» contaron con gran prestigio en los años 60, era habitual ver a personajes famosos e incluso ministros.

El 23 de diciembre de 1964 la Villa de Hita es declarada Conjunto Histórico siendo el segundo lugar de la provincia que cuenta con está denominación tras Atienza. En esas fechas se restaura la puerta de Santa María. 

En los años 70 se comienza la construcción del Palenque así como la restauración del tramo correspondiente de la muralla, mientras también se comenzaba a pavimentar alguna calle y se instalaba el alcantarillado urbano.